Der Commonwood brennt. Eine Armee aus Maschinen, angetrieben von korrumpierter Magie, rückt durch die Wälder vor und verwandelt alles in ihrem Weg in Fabriken, Schuttwände und verseuchtes Land. Vier Tierfraktionen — Ebenen, Wälder, Sümpfe und Berge — haben sich jahrtausendlang gegenseitig misstraut. Jetzt ist ihr gemeinsamer Feind zu groß, um ihn zu ignorieren. In Defenders of the Wild übernehmen die Spielenden die Führung dieser Fraktionen und müssen trotz alter Rivalitäten kooperieren, um die Maschinenarmee aufzuhalten und das Land zurückzugewinnen.
Das Spiel ist kartengesteuert: Jede Runde wählen die Spielenden verdeckt eine Defender-Karte aus ihrer Hand, die Aktionen auslöst und gleichzeitig Effekte im Spiel produziert. Aktionen umfassen Bewegen, Verschmutzung beseitigen, Mauern einreißen, Mechs bekämpfen, Camps errichten und Fabriken rewilden. Eine separate Maschinenkarte steuert die Ausbreitung der Gegner, die auf einem modularen Hex-Spielplan neue Fabriken bauen und Hunter-Mechs aussenden. Gewonnen wird, wenn alle vier Fraktionen ihre Camps errichtet und alle Fabriken rewilded haben — verloren, wenn zu viele Fabriken entstehen oder zu viele Defender sterben. Vier asymmetrische Fraktionen mit je zwei wählbaren Organizer-Profilen sorgen für hohe Wiederspielbarkeit.
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